นิทานชาดกเรื่อง "สัจจังกิรชาดก" เริ่มขึ้นในอดีตกาล ณ นครพราณสี ซึ่งปกครองโดยพระเจ้าพรหมทัตและมเหสี. ทั้งสองมีพระโอรสรูปงามนามว่า ทุททกุมาร. เมื่อเติบใหญ่ ทุททกุมารกลับมี นิสัยก้าวร้าว หยาบคาย ชอบด่าทอ ทำร้ายผู้อื่น จนไม่มีใครชื่นชอบ.
วันหนึ่ง ทุททกุมารปรารถนาจะลงเล่นน้ำกลางแม่น้ำ จึงสั่งให้บริวารพาไป. ด้วยความที่พระโอรสเอาแต่ใจและทำแต่กรรมชั่ว เหล่ามหาดเล็กจึงปรึกษากันที่จะ กำจัดคนใจร้าย นี้เสีย. พวกเขาจึงวางแผนพายเรือพาโอรสลงเล่นน้ำกลางสระลึก เมื่อทุททกุมารกำลังเล่นน้ำอย่างสนุกสนาน มหาดเล็กก็แอบพายเรือกลับเข้าฝั่ง โดยไม่ให้เขารู้ตัว.
เวลาผ่านไป ทุททกุมารเล่นน้ำจนอ่อนเพลีย หวังจะกลับเข้าฝั่ง แต่ก็ไม่พบมหาดเล็ก. ด้วยกระแสน้ำที่พัดแรงและร่างกายที่อ่อนล้า ทุททกุมารจึง ถูกกระแสน้ำพัดลอยไป และได้เจอ ขอนไม้แห้งที่ลอยน้ำมา จึงเกาะขอนไม้นั้นไว้. บนขอนไม้เดียวกันนั้น ยังมีสัตว์อีกสามตัวที่ถูกกระแสน้ำพัดมาเกาะอยู่ด้วย ได้แก่ งู (อดีตเศรษฐีผู้ฝังทรัพย์ 40 โกฏิ) หนู (อดีตเศรษฐีผู้ฝังทรัพย์ 30 โกฏิ) และ ลูกนกแขกเต้า. ทุททกุมารแสดงความรังเกียจสัตว์เหล่านั้น โดยอ้างว่าตนเป็นกุมาร ไม่สมควรเกาะรวมกับสัตว์เดรัจฉาน.
ทั้งสี่ชีวิตอาศัยขอนไม้ลอยน้ำมาติดอยู่ ณ ตลิ่งตรงข้ามคุ้งน้ำ ที่มี พระฤาษี สร้างศาลาอยู่. เมื่อพระฤาษีได้ยินเสียงร้องขอความช่วยเหลือด้วยความเมตตา ก็ว่ายน้ำไปช่วยลากขอนไม้กลับเข้าฝั่ง และอุ้มพระกุมารกับสัตว์ทั้งสามขึ้นมา. พระฤาษีก่อไฟผิงให้คลายหนาว และให้สัตว์ทั้งสามซึ่งอ่อนแอกว่าได้ผิงไฟก่อนทุททกุมาร. เมื่อถึงเวลาอาหาร พระฤาษีก็ให้ผลไม้แก่สัตว์ทั้งสามก่อนด้วยเหตุผลเดียวกัน. การกระทำเหล่านี้ทำให้ ทุททกุมารผูกใจเจ็บแค้น คิดว่าพระฤาษีไม่นับถือตนในฐานะพระราชกุมาร แต่กลับยกย่องสัตว์เดรัจฉาน.
หลังจาก 2-3 วัน เมื่อร่างกายแข็งแรงขึ้น ทุททกุมารและสัตว์ทั้งสามก็ลาพระฤาษีเพื่อกลับที่อยู่ของตน.
เวลาผ่านไปไม่นาน ทุททกุมารก็ได้เสวยราชสมบัติ ณ นครพราณสี. พระฤาษีจึงปรารถนาจะทดสอบคำพูดของพระกุมารและสัตว์ทั้งสาม.
จากนั้น พระฤาษีจึงไปหาทุททกุมารที่ได้ครองราชสมบัติเป็นพระราชา. เมื่อทุททราชาเห็นพระฤาษีแต่ไกล ก็กล่าวว่า "มาแล้วหรือท่านฤาษี ดีล่ะ เราจะจัดการให้สาสมกับที่ท่านทำเราให้เจ็บใจเลย". ทุททราชาสั่งทหารให้ จับพระฤาษีมัดและเฆี่ยนตี อย่างหนัก แล้วนำไปตัดหัวที่ตะแลงแกงและเสียบประจาน. ขณะถูกเฆี่ยนตี พระดาบสก็กล่าวว่า "ขอนไม้ลอยน้ำยังดีกว่าคนอกตัญญู เราช่วยคนใจบาปให้รอดก็ตายจากกระแสก็กลับเป็นการนำทุกข์มาสู่ตนแท้ๆ".
เหล่าทหารและประชาชนที่เห็นเหตุการณ์เกิดความสงสัย จึงสอบถามพระดาบส ซึ่งพระองค์ได้เล่าเรื่องทั้งหมดให้ฟัง รวมถึงเรื่องที่นก หนู และงูเสนอทรัพย์ให้. ชาวเมืองทั้งหลายเมื่อได้ใคร่ครวญก็เห็นพ้องต้องกันว่า พระราชาองค์นี้ทำลายมิตร มีจิตใจโหดร้าย ไร้คุณธรรม และอกตัญญู หากให้ครองบ้านเมืองต่อไปอาจนำภัยพิบัติมาสู่บ้านเมืองได้ จึงพากัน ประหารพระราชา นั้นเสีย.
เมื่อทุททราชาสิ้นพระชนม์ เหล่าทหารและประชาชนต่าง อภิเษกให้พระฤาษีขึ้นครองราชย์แทน. เมื่อครองราชย์แล้ว พระองค์ทรงทดลองสัตว์ทั้งสามอีกครั้ง ซึ่งสัตว์ทั้งสามล้วนยินดีมอบทรัพย์ของตนให้. พระองค์ทรงรับทรัพย์ของงูและหนูที่ฝังไว้ และสำหรับนกแขกเต้า ก็จะให้เมื่อต้องการข้าวสาร. พระองค์ทรงรับสัตว์ทั้งสามไปเลี้ยงดูอย่างดีตลอดอายุขัย.
พระพุทธเจ้าได้ทรงประชุมชาดกว่าในอดีตชาตินั้น งูได้มาเป็นพระสารีบุตร หนูได้มาเป็นพระโมคคัลลานะ นกแขกเต้าได้มาเป็นพระอานนท์ ทุททราชาได้มาเป็นพระเทวทัต และ พระดาบสได้เสวยพระชาติเป็นพระสัมมาสัมพุทธเจ้า.